Bắt nguồn từ một nhu cầu về một máy bay tiêm kích đánh chặn từ xa có tầm hoạt động lớn để bảo về cho lãnh thổ phía bắc và phía tây của Liên Xô, Yak-25 đã được thiết kế để đáp ứng nhu cầu này, việc ra đời loại máy bay này đã loại bỏ việc phát triển 2 mẫu máy bay là Mikoyan-Gurevich I-320 và Lavochkin La-200. Một bản thuyết trình về mẫu máy bay tiêm kích có 2 ghế, 2 động cơ phản lực và một máy bay trinh sát có liên quan đã được Stalin phê chuẩn vào 6 tháng 8-1951. Chiếc máy bay mới được sử dụng loại động cơ phản lực mới có tên gọi là Mikulin AM-5. Mẫu thử nghiệm đầu tiên, có tên gọi Yak-120, bay lần đầu tiên vào 19 tháng 6-1952.

Thiết kế mới đã đặt 2 động cơ phản lực vào dưới cánh của máy bay, với bộ khung lốp lớn để chịu tải, do động cơ ở dưới cánh nên thân máy bay có một lượng thể tích rỗng lớn cho các phi công và một tải trọng nhiên liệu khá lớn, với lượng nhiên liệu này máy bay có thể bay xa (với thùng nhiên liệu phụ) 2.560 km (1.600 mi). Mũi máy bay được thiết kế lớn để chứa radar đánh chặn trên không. Vũ khí gồm pháo 37 mm NL-37L với 50 viên đạn mỗi khẩu.

Dù có một số vấn đề đáng kể liên quan đến mẫu thiết kế nhưng nó vẫn được đưa vào sản xuất vào năm 1953 và chiếc đầu tiên được chế tạo hoàn chỉnh vào năm 1954. Kiểu sản xuất đầu tiên, có tên gọi là Yak-25, đã được cung cấp cho các đơn vị vào các năm sau đó, dù nó còn chưa có khả năng hoạt động tối đa do gặp phải các vấn đề trang bị radar 'Sokol' (radar Sokol có đường kính là 80 cm, nặng khoảng 500 kg). Sau đó nó đã được cải tiến thành phiên bản trang bị radar tầm xa RP-1D 'Izumrud' (NATO 'High Fix'). Khi radar 'Sokol' (RP-6) cuối cùng cũng được trang bị hoàn chỉnh thì kiểu máy bay này lại có tên gọi là Yak-25M, các máy bay được giao cho các đơn vị vào tháng 1-1955. Yak-25M còn được cải tiến thêm một số phần khác, bao gồm hệ thống chống giật cho các khẩu pháo, nâng cấp động cơ thành AM-5A (vẫn cùng công suất), và tăng thêm một chút khả năng mang nhiên liệu. Vào năm 1955 và 1956, vài chiếc Yak-25M đã được cải tiến để trang bị tên lửa không đối không.

Phiên bản trinh sát cũng được phát sinh từ Yak-25, và có tên gọi là Yak-25RV (Razvedchick Vysotnyj, "trinh sát trên cao"), được phát triển vào năm Hàng không năm 1959 (tên ký hiệu của NATO: Mandrake). Nó có cánh thẳng hoàn toàn mới chứ không được thiết kế loại cánh cụp, chiều dài sải cánh lên đến 23.4 mét (gấp hơn 2 lần so với máy bay đánh chặn Yak-25M) với tổng diện tích bề mặt là 55 m². Nó được trang bị camera và những bộ cảm biến được thêm vào trong thâm. Một số phiên bản có thể đã để lại một khẩu pháo.

Dù nó khả năng nâng của cánh thấp, nhưng 'Mandrake' lại có hiệu suất trần bay rất cao, dù gặp phải vấn đề với động cơ ở những độ cao lớn như rung quá mức, và các thiết bị lỗi thời được trang bị cho máy bay. Nhưng VVS vẫ giữ Yak-25RV trong các đơn vị đến năm 1974. Một vài chiếc đã được sử dụng vào cuối những năm 1970 để theo dõi tình trạng ô nhiễm phóng xạ, với các cảm biến chuyên dụng, chúng có tên gọi mới là Yak-25RRV. Những cố gắng trong năm 1971 để phát triển 'Mandrake' thành máy bay tiêm kích đánh chặn trên độ cao lớn (Yak-25PA) đã không thành công.

Yak-26 cũng được phát triển dựa trên Yak-25, nó là một loại máy bay ném bom, nhưng chỉ có 9 chiếc được chế tạo. Yak-27 là một phiên bản nâng cấp của Yak-25 được thêm vào động cơ tên lửa phụ để tăng thêm khả năng bay cao. Yak-27V là phiên bản máy bay đánh chặn không được đưa vào phục vụ, nhưng hơn 160 chiếc loại trinh sát Yak-27R (NATO Mangrove) đã được đưa vào phục vụ vào cuối thập niên 1950.

Vào năm 1961 một mẫu máy bay không người lái hạng nhẹ được chế tạo từ 'Mandrakes' để làm mục tiêu giả định trên độ cao lớn, có tên gọi là Yak-25RV-I. Chúng được sử dụng như một mục tiêu để cho các máy bay tiêm kích đánh chặn thực tập bay không trang bị vũ khí, còn mẫu Yak-25RV-II lại là mục tiêu được điều khiển cho các máy bay trang bị vũ khí thực tập.

Có 483 chiếc đã được chế tạo tại Saratov, bao gồm 406 chiếc tiêm kích Yak-25M, và 10 chiếc trinh sát Yak-25R. Thêm vào đó, 155 chiếc trinh sát trên độ cao lớn Yak-25RV cũng được chế tạo.